Mammifères marins sentinelles des zoonoses : étude pilote sur la brucellose au Chili dans un contexte One Health

Abstract

Au cours des dernières années, la fréquence d’échouage des mammifères marins sur les côtes chiliennes a considérablement augmenté sous l'effet de l'intensification des activités anthropiques (pêche, tourisme) et de l’aménagement des territoires partagés entre l’Homme et la faune. À cela s’ajoute le changement climatique, favorisant l’émergence de zoonose la grippe aviaire hautement pathogène issue du virus Influenza H5N1, une épizootie qui, depuis 2023, affecte profondément tant les mammifères que les oiseaux. La région du Bíobío est l'une des zones les plus touchées par ces phénomènes d’échouages (strandings), en raison de son activité maritime intense au sein de l'écosystème de Humboldt et d'un passif industriel marqué par une pollution environnementale affaiblissant le système immunitaire des mammifères marins. Véritables sentinelles, ces derniers reflètent, tels des miroirs, le statut sanitaire de l’océan et, par conséquent, celui de l’interface terrestre. Cependant, malgré l'existence de protocoles officiels, les 6 000 km de côtes et les contraintes logistiques limitent le nombre d'autopsies, qui restent largement opportunistes. De nombreuses causes de mortalité suspectées d'être infectieuses demeurent indéterminées faute de moyens diagnostiques. Par ailleurs, certaines zoonoses circulant dans le Pacifique, comme la Brucellose marine (B. ceti ou B. pinnipedialis), ne disposent à ce jour que de rares suspicions macroscopiques ou de données sérologiques restreintes à l’Antarctique et n’ont encore jamais été confirmées par examen moléculaire dans le pays. Les neurotoxicoses produites par la microcystine sont également une menace émergente qui manquent de preuves moléculaires directe. Issue des efflorescences de cyanobactéries d'eau douce qui contaminent le littoral, cette toxine s'accumule le long de la chaîne trophique marine. Chez les loutres de mer (Enhydra lutris), le diagnostic de cette affection hépatique et neurologique létale dont le risque d'exposition est partagé avec l'Homme repose exclusivement sur des analyses chimiques et toxicologiques quantitatives. A l’inverse de la Brucellose et des intoxications par la microcystine, la propagation du virus de l'influenza aviaire hautement pathogène (IAHP) de clade 2.3.4.4b en Amérique du Sud est solidement étayée par des preuves moléculaires (tests RT-PCR positifs et séquençage génomique) obtenues dès le début de l'épizootie. Les premières investigations menées au Pérou ont formellement identifié le génome viral chez les oiseaux sauvages et les mammifères marins. Les analyses ont notamment confirmé l'infection chez des otaries à crinière (Otaria flavescens) ainsi que sur un groupe de onze individus comprenant un dauphin commun (Delphinus delphis) retrouvé échoué. Au Chili, la surveillance épidémiologique a mis en évidence une crise d'une ampleur inédite : 412 tests moléculaires se sont révélés positifs, impliquant plus de 33 espèces différentes, incluant non seulement la faune aviaire, mais aussi une grande diversité de mammifères marins tels que des loutres de mer (Lontra felina) et de grands cétacés. Le séquençage génomique de ces échantillons chiliens a mis en évidence des mutations d'adaptation aux mammifères. Le passage de cette souche à l'Humain a également été formellement démontré dans la région. En témoigne le premier cas humain d'infection par H5N1 confirmé au Chili en mars 2023, validé conjointement par RT-PCR et séquençage génétique complet. Cette étude, ancrée dans une approche One Health, repose sur l’analyse de cinq nécropsies réalisées dans la région du Bíobío, dont les résultats sont mis en perspective avec les rapports officiels du SERNAPESCA (2009-2026) ainsi que plusieurs articles scientifiques traitant du sujet. Enfin, sous la forme d’une étude pilote, la réalisation de la nécropsie d’un fœtus in utero de dauphin du Péron congelé depuis 2024 (Lissodelphis peronii), effectuée sous un protocole de biosécurité rigoureux, permet d’évaluer la suspicion de Brucellose marine, par la confrontation de données d’examens macroscopiques, histopathologiques et moléculaires (PCR et séquençage). À notre connaissance, il s’agit de la toute première description mondiale d’une brucellose fœtale confirmée par autopsie chez un cétacé trouvé in utero. En documentant les interactions observées sur le terrain entre la pêche artisanale et le tourisme, ce travail évalue le risque de transmission de maladies zoonotiques aux populations locales et propose des pistes pour renforcer la surveillance épidémiologique du pays.

In recent years, the frequency of marine mammal strandings along the Chilean coast has significantly increased, driven by intensified anthropogenic activities (fisheries, tourism) and land-use planning in shared human-wildlife territories. This trend is exacerbated by climate change, which facilitates the emergence of zoonotic diseases such as Highly Pathogenic Avian Influenza (HPAI) H5N1—an epizootic that has profoundly impacted both mammals and birds since 2023. The Bíobío region is among the areas most severely affected by these stranding events due to intense maritime activity within the Humboldt Current ecosystem and a legacy of industrial pollution that impairs the immune systems of marine mammals. As sentinel species, these animals mirror the health status of the ocean and, consequently, the terrestrial-aquatic interface. However, despite existing official protocols, the 6,000 km of coastline and logistical constraints limit the number of necropsies, which remain largely opportunistic. Numerous suspected infectious causes of mortality remain undetermined due to a lack of diagnostic resources. Furthermore, certain zoonoses circulating in the Pacific, such as marine Brucellosis (Brucella ceti or B. pinnipedialis) currently rely only on rare macroscopic suspicions or serological data restricted to Antartica, and have never been confirmed by molecular testing within the country. Neurotoxicoses caused by microcystin represent another emerging threat that lacks direct molecular evidence. Originating from freshwater cyanobacterial harmful algal blooms (cHABs) that contaminate the coastline, this toxin bioaccumulates along the marine trophic chain. In sea otters (Enhydra lutris), the diagnosis of this lethal hepatic and neurological condition — the exposure risk of which is shared with humans — relies exclusively on quantitative chemical and toxicological analyses. In contrast to brucellosis and microcystin poisoning, the spread of the HPAI virus clade 2.3.4.4b in South America is solidly supported by molecular evidence (positive RT-PCR tests and genomic sequencing) obtained since the onset of the epizootic. Initial investigations conducted in Peru formally identified the viral genome in wild birds and marine mammals. Analyses notably confirmed infection in South American sea lions (Otaria flavescens) as well as in a cohort of eleven individuals that included a stranded common dolphin (Delphinus delphis). In Chile, epidemiological surveillance revealed a crisis of unprecedented magnitude : 412 molecular tests returned positive results, involving over 33 different species. This total encompasses not only avian fauna but also a wide diversity of marine mammals, including marine otters (Lontra felina) and large cetaceans. Genomic sequencing of these Chilean samples highlighted mammalian adaptation mutations. Spillover of this strain to humans has also been formally demonstrated in the region, as evidenced by the first human case of H5N1 infection confirmed in Chile in March 2023, which was jointly validated by RT-PCR and complete genetic sequencing This study, rooted in a One Health approach, is based on the analysis of five necropsies performed in the Biobío region, the results of which are put into perspective with official SERNAPESCA reports (2009–2026) and several scientific articles addressing the subject. Finally, as a pilot study,performing a necropsy on an in utero dolphin fetus (Lissodelphis peronii), frozen since 2024, under a rigorous biosecurity protocol, allows for the evaluation of suspected marine brucellosis through the confrontation of macroscopic, histopathological, and molecular data (PCR and sequencing). To our knowledge, this is the first description worldwide of fetal brucellosis confirmed by necropsy in a cetacean found in utero. By documenting the interactions observed in the field between artisanal fishing and tourism, this work evaluates the risk of zoonotic disease transmission to local populations and proposes avenues to strengthen the country's epidemiological surveillance.