The opening of the mountain landscape since the Neolithic: Opportunity or threat for the Alpine flora?

Abstract

La localisation des refuges glaciaires, en particulier pour les espèces vivant dans des zones couvertes par la glace durant le dernier maximum glaciaire (LGM), et la recolonisation par ces espèces des aires anciennement gelées sont des thématiques clefs qui ont longtemps suscité l’intérêt dans le domaine de la phylogéographie. La glaciation de Würm ne s’est cependant pas caractérisée par un refroidissement continu mais a été marquée par plusieurs fluctuations internes, notamment le Younger Dryas (YD, 12 900 à 11 600 ans avant le présent), une époque particulièrement sèche. En dépit de la combinaison à la fois du froid et de la sécheresse qui ont fait du YD une époque particulièrement rude pour la biodiversité, potentiellement plus que le LGM lui-même, l’impact des changements climatiques de cette époque sur la biodiversité n’a été que rarement considéré. En réponse à ces changements climatiques récurrents, l’altitude de la timberline, définie comme la limite de répartition supérieure des forêts denses, a régulièrement varié. Les espèces alpines, prospérant typiquement au-dessus de cette timberline afin d’éviter la compétition avec les espèces de plaines, ont suivi ces variations en migrant en altitude, suivant la trace du milieu ouvert et subissant par conséquent des périodes de contraction et d’expansion. Depuis le Néolithique (11 000 à 4000 ans avant le présent), période marquant le début de l’agriculture, le paysage montagnard s’est ouvert, affectant l’altitude de la timberline, et donc, offrant une opportunité d’expansion aux espèces alpines. Nous nous concentrons ici sur les changements démographique vécus par les espèces alpines pendant le LGM, le YD et l’Holocène. Plus précisément, nous déterminons à quel point les tailles des populations ont varié durant le Néolithique, concomitamment avec les débuts de l’agriculture, et pendant les périodes suivantes de développement anthropique en comparaison aux fluctuations démographiques induites par les périodes glaciaires du LGM et du YD. Pour répondre à ces questions, des données de polymorphisme nucléotidique (SNP) produites par séquençage d’ADN associé à des sites de restriction (RADseq) ont été exploitées pour deux espèces herbacées endémiques des Alpes : Cirsium spinosissimum et Adenostyles glabra. Des simulations de coalescence ont implémenté des scenarios démographiques explicites décrits par des modèles de projections de distributions d’espèces à différentes périodes comprenant le LGM, le YD et l’Holocène. Un total de 1259 et 1284 SNPs a été obtenu pour A.glabra et C.spinosissimum respectivement. Pour A. glabra, deux clusters génétiques ont été identifiés montrant une ségrégation longitudinale claire avec une population est et une ouest. Pour C. spinosissimum, une seule population a été identifiée pour toutes les Alpes. Pour les deux espèces, un modèle impliquant une contraction de la population à la fois pendant le LGM, le YD et l’Holocène a été sélectionné. Leurs intensités relatives varient cependant selon l’espèce. Pour A. glabra, le YD est caractérisé par une contraction 3 à 6 fois plus fort que pendant l’Holocène pour la population ouest, mais pas pour la population est, pour laquelle aucune contraction au Néolithique n’est mise en évidence. Pour C.spinosissimum, la contraction résultant de l’Holocène apparait environ deux fois plus intense que pendant le YD et le LGM. Là où la littérature se concentre principalement sur l’impact des fluctuations du LGM sur l’histoire évolutive des espèces alpines, les résultats présents mettent en évidence l’importance de prendre la période extrêmement sèche du YD en compte. Ils indiquent également que les espèces alpines n’ont pas bénéficié de l’ouverture du paysage montagnard depuis les débuts de l’agriculture mais suggèrent au contraire que ces espèces ont connu une contraction récente de leur population pouvant s’expliquer soit par les perturbations anthropiques soit par la remontée de la timberline causée par de sévères changements agricoles et les changements climatiques.

Where species, and particularly those living in areas covered by ice at the last glacial maximum (LGM), survived during glacial periods, and how they back-colonized glaciated areas, has long been a key question that largely contributed to promulgate the field of phylogeography. The Wurmian glaciation, however, did not consist in a continuous cooling, but was characterised by many internal fluctuations, such as the Younger Dryas (YD, 12 900 to 11 600 y.B.P.), which was a particularly dry epoch. Despite that the combination of severe cold and drought made the YD particularly harsh for biota, potentially harsher than the LGM itself, the impact of climate change during this time on biodiversity patterns has seldom been considered. As a consequence of recurrent changes in climatic conditions, the timberline, which is defined as the upward limit of closed forest repartition, has recurrently been shifting in elevation. Alpine species, which typically thrive above the timberline to avoid competition with lowland species, have accordingly migrated up and down, experiencing periods of contraction and expansion and keeping track of the opening of the landscape. Since the Neolithic (11 000 to 4000 y. B.P.), which marks the beginning of agriculture, mountain landscapes opened, affecting the elevation of the timberline, and hence, offering opportunities for alpine species to spread. Here, we focus on the relative demographic changes experienced by alpine species during the LGM, the YD and the Holocene periods. More precisely, we determine the extent to which population size varied during the Neolithic, concomitantly with the beginning of agriculture and during following periods of anthropic development, as compared to the demographic fluctuations that took place during the glacial periods of the YD and the LGM. These questions were addressed based on variations of Single-Nucleotide Polymorphism (SNP) data produced by restriction site associated DNA sequencing (RADseq) for two herb species endemic to the Alps, Cirsium spinosissimum and Adenostyles glabra. Coalescence simulations implemented explicit demographic scenarios informed by the projection of species distribution models at different time periods, including the LGM, the YD, and the Holocene. A total of 1259 and 1284 SNPs were retrieved for A. glabra and C. spinosissimum, respectively. For A. glabra, two genetic clusters were identified and exhibited a clear longitudinal segregation, with an eastern and a western population. In C. spinosissimum, a single population was identified across the Alps. For both species, a model involving a bottleneck at LGM, during the YD and during the Holocene was selected. Their relative intensities varied, however, among species. In A. glabra, the YD resulted in a 3-6 folds stronger bottleneck than during the Holocene in the western population, but not in the eastern one, for which no Holocene bottleneck was evidenced. In C. spinosissimum, the bottleneck evidenced during the Holocene was about twice stronger than their YD and LGM counterparts. While most of the literature has been focusing on the impact of LGM fluctuations on the evolutionary history of alpine species, the present results highlight the importance of taking the impact of the extremely dry YD period into account. They also indicate that alpine species did not benefit from the opening of mountain landscapes since the beginning of agriculture, and instead suggest that alpine species went through a recent bottleneck that could be explained either in terms of human disturbances or by the rise of the timberline caused by both severe changes in agricultural practices and climate change.