Evaluation of socio-sexual changes in a population of long-tailed macaques (Macaca fascicularis) under birth control, Bali (Indonesia)

Abstract

Humans have been transforming earth ecosystems for millennia, but recently, this process has accelerated which has led to an increase in human-wildlife conflicts. Human activity does not have the same impact on all primate species, whereas the most experience a population decline, others can benefit from it and thrive in anthropogenic environments. Management of primates in anthropogenic habitats is often needed because commensal populations are not naturally regulated by habitat carrying capacity, resource availability or predation, which creates conflicts with human populations. Birth control using sterilization has increasingly been favored as this strategy is considered as the most ethical solution to control primate populations. Tubal ligation (tubectomy) is preferable to ovariectomy because females still have normal hormonal cycles. Yet, despite the absence of hormonal modification, we can assume that the permanent absence of new infants in sterilized females could impact their behavior and social dynamic. This question has never been investigated in wild populations. This study aims to evaluate such long term effects of sterilization on female sexual behaviors, affiliative and agonistic behaviors and social centrality in a population of Balinese long-tailed macaques. Our protocol compared sterilized females with control (i.e., intact) females, and assessed intra-individual temporal variation over three years after sterilization. We used a behavioral dataset collected on 48 individuals since 2017 in Ubud Monkey Forest (Bali). We first hypothesized that, as sterilized females should cycle repeatedly, they would be more sexually active comparing to control females who would reduce mating when they are gestating and lactating. We confirmed this hypothesis: sterilized females were more sexually active than control females. In particular, they were more proceptive, reflecting a high sexual motivation, but this effect was only found in 2019, i.e., two years after their sterilization. Secondly, we assumed that sterilization should modify the female to male ratio (ratio of sexually available females to males) as the number of females available for mating should increase and therefore, this could increase the female sexual competition and decrease the male competition. We did not highlight any effect of the female to male ratio on agnostic behaviors, but we found an increase of agonistic behaviors in sterilized females. We did not find an effect of sterilization on affiliative behaviors but instead an increase from 2017 to 2018 in all females. However, we analyzed the social networks of females using spatial association data and found that sterilized females experienced a decline of their centrality degree within their group, probably due to the prolonged absence of new infant, very attractive to other females. This study is the first one to show that tubectomy has some long term effect on macaques’ behavior. The increase in agonistic behavior is the only result that raises concerns for the use of tubal ligation as a management strategy. To understand better the cause of these variations, future research should be conducted on a longer time scale and additional analyses should include the dominance rank and the direction of social interactions.

L'homme transforme les écosystèmes terrestres depuis des millénaires, mais ce processus s'est récemment accéléré, entraînant une augmentation des conflits avec les espèces sauvages. L'activité humaine n'a pas le même impact sur toutes les espèces de primates. Alors que pour la plupart, les populations déclinent, d'autres peuvent prospérer dans des environnements anthropisés. La gestion des primates en habitats anthropisés est aujourd’hui nécessaire car les populations commensales ne sont pas régulées naturellement par la capacité de charge de l'habitat, la disponibilité des ressources ou la prédation, entrainant des conflits avec l’homme. La stérilisation est de plus en plus privilégiée comme stratégie de gestion car considérée comme une solution éthique pour contrôler les populations de macaques. La ligature des trompes est préférable à l'ovariectomie car les femelles maintiennent leurs cycles hormonaux. Cependant, malgré l'absence de modification hormonale, on peut supposer que l'absence permanente de nouveau-nés chez les femelles stérilisées pourrait avoir des impacts sur leur comportement et leur dynamique sociale à plus long terme. Cette question n’avait jamais été investiguée en milieu naturel. Cette étude vise à déterminer les effets à long terme de la stérilisation sur les comportements sexuels, affiliatifs et agonistiques et la centralité sociale des femelles dans une population de macaques à longue-queue à Bali. Notre protocole comparait les femelles stérilisées aux contrôles, et évaluait les changements temporels sur trois ans, sur base d’un set de données de 48 individus monitorés depuis 2017. Nous avons d'abord fait l'hypothèse que les femelles stérilisées, étant toujours cyclantes, resteront sexuellement plus actives que les femelles contrôles qui réduisent l'accouplement en phase de gestation ou d’allaitement. Cette hypothèse a été confirmée, en particulier les femelles stérilisées étaient plus proceptives (i.e., sollicitantes et sexuellement motivées) deux ans après leur stérilisation. Deuxièmement, le ratio de femelles sexuellement disponible par mâle étant modifié par l’augmentation du nombre de femelles stérilisées et donc disponibles, la compétition sexuelle devrait augmenter chez les femelles et diminuer chez les mâles, mais cette hypothèse n’a pas été vérifiée. Par contre, les femelles stérilisées étaient plus fréquemment impliquées dans les conflits que les femelles contrôles. Nous n'avons pas trouvé d'effet de la stérilisation sur les comportements affiliatifs, mais bien une augmentation des comportements affiliatifs entre 2017 et 2018 chez toutes les femelles. L’analyse des réseaux sociaux (via les données d’association spatiale) a montré que la centralité sociale des femelles stérilisées diminuait au cours des années probablement suite à l’absence prolongée d'enfants en bas âge très attractifs pour les autres femelles. Cette étude est la première à montrer que la stérilisation par ligature des trompes a certains effets à long terme sur le comportement des femelles macaques. L'augmentation des comportements agonistiques soulèvent certaines questions quant à l'utilisation de cette technique comme stratégie de gestion. Des études futures devraient approfondir les causes de ces changements sur une échelle de temps plus longue et en intégrant des paramètres supplémentaires tels que le rang hiérarchique et la direction des interactions sociales.