Response to hyperthermic stress in Mastigias papua jellyfish and Exaiptasia pallida anemones - general and bioenergetic aspects

Abstract

The symbiotic partnership between cnidarians and dinoflagellates from the family Symbiodiniaceae constitutes the basis of remarkably diverse ecosystems, notably in tropical coral reefs. This tight association between the cnidarian host and the algal intracellular symbionts rests upon nutritional exchange between the two partners: the dinoflagellate algae supply photosynthetic products to their cnidarian host, which provide inorganic nutrients and shelter in return. However, this balance can be unsettled by environmental stressors, such as high water temperatures and acidity, leading to the collapse of the symbiotic partnership and threatening the survival of entire ecosystems. The impact of hyperthermic stress on these organisms, often called photosynthetic cnidarians, has been widely studied, specifically in reef-building corals. Nevertheless, the holobiont - the association of the host and its symbionts - displays a complex energy metabolism, involving respiration from both partners and photosynthesis from the symbionts, and the influence of heat stress on this compound system remains poorly understood, particularly in other dinoflagellates - cnidarians associations than corals. This thesis focuses on the bioenergetic response to heat stress in Mastigias papua jellyfish and Exaiptasia pallida anemones sampled in lakes and coves of the archipelago of Palau. With this aim in mind, we subjected these photosynthetic cnidarians to natural (28 °C and 31.5 °C) and elevated temperatures (35 °C) for seven days, and monitored the evolution of different parameters. Indeed, their general state was assessed (survival rate, fresh weight, bell pulse pace) as well as bioenergetic features (photosystems I and II activity, O2 exchanges). Our results indicate that subjecting M. papua jellyfish to hyperthermic stress negatively affects the complete holobiont, and specifically impacts the photosystem II of the symbionts. Besides, the jellyfish collected in different spots displayed distinct features and showed contrasting responses to elevated water temperature. Moreover, the E. pallida anemones showed a remarkably low resistance to heat stress, dying after two days, whereas M. papua jellyfish survived through one week at elevated temperature. Such disparities in the response to hyperthermic stress between two photosynthetic cnidarians thriving in the same ecosystem proves the importance of broadening the study of cnidarian - dinoflagellates symbiosis to their wide diversity.

L’association symbiotique entre cnidaires et dinoflagellés de la famille des Symbiodiniaceae est à la base d’écosystèmes abritant une biodiversité considérable, notamment dans les récifs coralliens. Cette étroite collaboration entre le cnidaire hôte et les algues symbiotiques repose sur des échanges de nutriments entre les partenaires : les dinoflagellés fournissent une partie des produits de leur photosynthèse à leur hôte, qui apporte protection et nutriments inorganiques en retour. Néanmoins, cet équilibre peut être rompu par des facteurs environnementaux, comme une élévation de la température ou de l’acidité de l’eau, entraînant la rupture de la symbiose et menaçant la survie d’écosystèmes entiers. L’impact d’un stress thermique sur ces “cnidaires photosynthétiques” a déjà été largement étudié, tout particulièrement sur les coraux à la base des récifs coralliens. Cependant, l’holobionte - l’association de l’hôte et de ses algues symbiotiques - possède un métabolisme énergétique complexe, impliquant la respiration des deux partenaires et la photosynthèse des algues, et l’influence d’un stress thermique sur ce système composite reste peu exploré, surtout dans les autres collaborations cnidaires - dinoflagellés que les coraux. Ce mémoire aborde l’aspect bioénergétique de la réponse au stress thermique chez des méduses Mastigias papua et des anémones Exaiptasia pallida prélevées dans des lacs et baies de l’archipel de Palau. Pour ce faire, nous avons soumis ces cnidaires photosynthétiques à des températures naturelles (28 °C et 31.5 °C) et élevée (35 °C) pendant sept jours, et nous avons contrôlé l’évolution de divers paramètres. En effet, leur état général a été évalué (taux de survie, poids frais, vitesse de battement de l’ombelle) ainsi que des traits bioénergétiques (activités des photosystèmes I et II, échanges d’oxygène). Nos résultats montrent que l’exposition de méduses M. papua à un stress thermique a un effet négatif sur l’holobionte, et plus spécifiquement sur le photosystème II des algues symbiotiques. De plus, les méduses récoltées à des endroits différents montrent des caractères variés et développent des réponses distinctes à une élévation de température. En outre, les anémones E. pallida ont montré une résistance remarquablement faible face au stress thermique, qui les a tuées après deux jours, alors que les méduses M. papua ont survécu à une semaine de traitement à température élevée. De telles disparités dans la réponse au stress thermique chez deux cnidaires photosynthétiques se développant dans le même écosystème démontre l’importance d’étendre l’étude de la symbiose entre cnidaires et dinoflagellés à leur large diversité.